Article original rédigé par le Dr Alyssa Bianzano, Université de Heidelberg, avril 2025
1. Introduction
Le légume racine Beta vulgaris rubra a récemment attiré beaucoup d'attention en tant qu'aliment promoteur de santé. Il est bien connu pour ses puissants effets antioxydants, anti-inflammatoires et protecteurs vasculaires, clairement démontrés par plusieurs études in vitro et in vivo sur l'homme et l'animal.
Surtout en tant qu'approche nutritionnelle pour aider à gérer les maladies cardiovasculaires et le cancer, elle gagne en popularité. Dans les études humaines, la supplémentation en betterave a réduit la pression artérielle, atténué l'inflammation, évité le stress oxydatif, préservé la fonction endothéliale et restauré l'hémodynamique cérébrovasculaire. De plus, plusieurs études ont désormais établi que la supplémentation en betterave est efficace pour améliorer la performance athlétique. (1)
En particulier, la réduction de l'inflammation pourrait être une grande opportunité pour étendre l'utilisation de la betterave rouge dans les domaines de la prévention et de la modulation.
Cet article éclaire les effets bénéfiques de la betterave sur le corps humain, et l'incroyable potentiel qu'elle pourrait avoir dans plusieurs maladies causées par une inflammation chronique.
2. Chimie de la betterave rouge
2.1 Composés potentiellement bioactifs
Les effets bénéfiques pour la santé de Beta vulg. sont largement attribués à ses composés bioactifs.
Surtout en raison de sa forte teneur en nitrate inorganique. Le nitrate lui-même n'est pas considéré comme médiateur d'une fonction physiologique spécifique, les effets bénéfiques sont plutôt liés à sa réduction en oxyde nitrique (NO). La réduction en nitrite se produit après absorption et entrée dans le cycle entéro-salivaire, on suppose que 25 % du nitrate entre dans ce cycle. Les bactéries salivaires réduisent le nitrate salivaire en NO. Cependant, le nitrite salivaire est réabsorbé dans la circulation via l'estomac et y est métabolisé en NO. (1)
La betterave est l'un des rares légumes à contenir un groupe de pigments hautement bioactifs, connus sous le nom de bétalaïnes. Plusieurs études ont rapporté une forte capacité antioxydante et anti-inflammatoire in vitro et in vivo sur des modèles animaux, suscitant un intérêt pour une utilisation possible de la betterave dans des pathologies cliniques caractérisées par un stress oxydatif et une inflammation chronique (dans les MICI/SII, l'asthme, le syndrome de fatigue chronique, les maladies du foie, l'arthrite, Alzheimer, Parkinson, les maladies cardiovasculaires, le diabète, l'insuffisance rénale chronique).
Les bétalaïnes peuvent être séparées en bétacyanines, comme la bétanine et l'isobétanine, et en bétaxanthines, comme la vulgaxanthine I & II et l'indicaxanthine. (1)
Nous observons également une certaine quantité de caroténoïdes, d'acides ascorbiques et de composés phénoliques, tels que les flavonoïdes, les acides phénoliques et les amides phénoliques, dans Beta vulg. (1)
2.2. Bienfaits des bétalaïnes
Les bétalaïnes présentées dans des modèles in vitro montrent une régulation significative à la baisse des molécules inflammatoires telles que la cyclooxygénase-2 (COX-2), la synthase inductible de l'oxyde nitrique (iNOS) et les cytokines inflammatoires IL-6 et IL-8. (7)
Les modèles in vivo ont montré une réduction de l'apoptose cérébrale chez des individus soumis à un régime riche en graisses, après quatre semaines de traitements oraux à l'indicaxanthine. Cet effet peut s'expliquer par la régulation à la baisse de l'expression des gènes proapoptotiques et la régulation à la hausse des gènes antiapoptotiques, par une réduction de la neuroinflammation via la diminution de l'expression des gènes et protéines pro-inflammatoires, et par une atténuation du stress oxydatif via la réduction des espèces réactives de l'oxygène (ROS) et des espèces azotées.
Pris ensemble, les bétalaïnes, en particulier la bétanine et l'indicaxanthine, présentent de puissants effets antioxydants et anti-inflammatoires, ciblant des mécanismes clés tels que la réduction des ROS, la suppression des cytokines pro-inflammatoires et la modulation des voies liées à l'apoptose. (7)
2.3 Structure chimique des composés de la betterave
La capacité anti-radicalaire de la bétanine s'explique par sa structure chimique contenant des groupes hydroxyles et des insaturations dans le cycle benzénique. La bétanine prévient les dommages oxydatifs aux protéines en inhibant la nitration de l'acide aminé tyrosine. (7)
3. Effets bénéfiques sur la santé
3.1 Antioxydant
Il est prouvé que la betterave est un aliment fonctionnel avec une fonction biologique antioxydante, grâce à ses bétalaïnes (bétanine) et autres composants phénoliques. La capacité anti-radicalaire de la bétanine s'explique par sa structure chimique (7)
Les études fournissent des preuves que la betterave est une source exceptionnelle d'antioxydants, qui montrent une capacité significative à protéger les composants cellulaires de l'oxydation in vitro et, plus important encore, in vivo. (1)
3.2 Anti-inflammatoire
Les données de plusieurs études démontrent avec des modèles in vivo que le colorant riche en bétalaïnes, issu de Beta vulgaris, réduit la production des médiateurs inflammatoires TNF-a et IL-1ß. Les bétalaïnes limitent également les effets du lipopolysaccharide dans les macrophages dérivés de la moelle osseuse. Le LPS active NF-kB et augmente les niveaux d'IL-1ß et de TNF-a. (7)
En conclusion, les bétalaïnes de la betterave rouge, en particulier la bétanine, peuvent atténuer l'inflammation via l'inhibition de la voie de signalisation NF-kB et en réduisant les ROS via l'activation du facteur nucléaire érythroïde 2 lié au facteur 2 (Nrf2)/élément de réponse antioxydante (ARE). (8)
Pietrzkowski et al. ont montré dans leur étude que des capsules orales riches en bétalaïnes, dans un cadre thérapeutique, réduisent la douleur et l'inflammation chez les patients atteints d'arthrose. Après une période de plus de 10 jours et une supplémentation quotidienne d'au moins 35 mg deux fois par jour, les patients ont présenté des niveaux sériques plus faibles d'interleukine-6 (IL-6), de facteur de nécrose tumorale alpha (TNF-a) et une inhibition marquée de l'activité de deux chimiokines ; l'oncogène régulé alpha (GRO-alpha) et la croissance normale des cellules T activées (RANTES). (9)
La capacité anti-inflammatoire de la betterave semble également améliorer la vasodilatation dépendante et indépendante de l'endothélium dans l'avant-bras des patients atteints du syndrome de Raynaud. (11)
3.3 Microbiome intestinal
Calvani et al. ont montré que l'ingestion de jus de betterave rouge entraînait une plus grande abondance de bactéries aux effets bénéfiques bien connus, notamment Akkermansia, Oscillospira, Prevotella, Roseburia, Ruminococcaceae et Turicibacter, comparé au placebo. Ils ont également montré des niveaux significativement plus élevés de nicotinate fécal et de triméthylamine. (6)
4. Traitement potentiel
4.1 Syndrome de l'intestin irritable (SCI)
Le SCI est un trouble fonctionnel du système gastro-intestinal, causé par une altération des voies intestin-cerveau.
Les mécanismes possibles de dysfonctionnement intestin-cerveau suggèrent une perturbation intestinale primaire comme cause sous-jacente dans certains sous-groupes.
Les mécanismes sous-jacents pouvant conduire au syndrome de l'intestin irritable incluent des facteurs génétiques, des changements post-infectieux, des infections chroniques et des perturbations du microbiote intestinal. La perturbation du microbiome intestinal conduit souvent à une inflammation muqueuse de bas grade, une activation immunitaire et une perméabilité intestinale altérée. Des anomalies du métabolisme de la sérotonine et des altérations de la fonction cérébrale pourraient être des facteurs primaires ou secondaires. (4)
D'autres preuves impliquent également l'inflammation intestinale, la réponse cytokine et le microbiome intestinal affectant d'abord l'intestin puis conduisant à des altérations cérébrales dans le SCI. (4)
Mais certaines études ont également montré que des facteurs psychosociaux tels que les abus durant l'enfance et le trouble de stress post-traumatique sont associés au développement du SCI à l'âge adulte. Le stress est connu pour augmenter l'activation immunitaire via des cytokines pro-inflammatoires et NF-kB.
Ces deux facteurs psychosociaux sont également connus pour favoriser un phénotype pro-inflammatoire en sensibilisant les systèmes de libération du facteur de libération de la corticotropine et en dysrégulant l'axe HPA. Un axe HPA hyperréactif pourrait aussi contribuer à l'hypersensibilité viscérale, fréquemment observée chez les patients atteints du SCI. (5)
L'anxiété et les troubles de l'humeur sont également des facteurs de risque bien établis pour le développement du SCI post-infectieux, présentant un risque similaire à un épisode sévère de gastro-entérite infectieuse. Des recherches supplémentaires sur les troubles de l'humeur ont mis en évidence la persistance d'une inflammation systémique et neuro-inflammatoire.
Les études d'imagerie par résonance magnétique fonctionnelle chez les patients atteints du SCI ont montré une réponse accrue aux stimuli viscéraux, avec une activation renforcée du cortex cingulaire antérieur, du cortex préfrontal et du thalamus en réponse à la distension rectale. Ces réponses semblent également être modulées par l'anxiété et la dépression. (5)
Les niveaux élevés d'interleukine-6 (IL-6) et d'interleukine (IL-8), qui ont été trouvés chez les patients atteints de SCI, affectent le métabolisme du tryptophane et conduisent à un dysfonctionnement sérotoninergique (5-HT) anormal. Ce dysfonctionnement anormal du 5-HT est associé à une mobilité intestinale altérée et à une sensibilité accrue à la douleur nociceptive, des symptômes que l'on observe couramment chez les patients atteints de SCI. (5)
De plus, les échantillons fécaux de patients atteints de SCI avec diarrhée ont montré une augmentation des quantités des cytokines interleukine 1β, interleukine 10, TNFα et interleukine 6. La concentration de ces cytokines semblait également associée à la fréquence et à la gravité de la douleur. (5)
Nous observons également un chevauchement du SCI avec la colite ulcéreuse et la maladie de Crohn, dans lesquelles le traitement par anti-TNFα a montré une amélioration de la fonction sensorielle viscérale et des biais d'attribution positifs. Cela constitue une preuve supplémentaire que les processus inflammatoires de l'intestin affectent le traitement central de l'information. (5)
4.2 Troubles de la santé mentale
Osimo et al. ont trouvé des niveaux sanguins significativement élevés de CRP, IL-3, IL-6, IL-12, IL-18, sIL-2R et TNF-α chez des patients dépressifs avec des tailles d'effet moyennes à grandes. Ces résultats ont résisté aux analyses de sensibilité pour les prédicteurs psychiatriques et liés au mode de vie, à l'influence de la distribution asymétrique, à l'influence des études de mauvaise qualité et au biais de publication. (13)
De plus, Li et al. ont identifié dans leur dernière revue systématique et méta-analyse une gamme de divers biomarqueurs inflammatoires et immunologiques. Ceux-ci sont significativement différents chez les adolescents déprimés par rapport aux témoins sains. (16)
La CRP est l'un des marqueurs inflammatoires les mieux étudiés dans le domaine médical. Des niveaux plus élevés de CRP ont été systématiquement trouvés dans plusieurs études, y compris longitudinales, sur la dépression.
Elle précède souvent l'apparition de la maladie, ce qui suggère que l'inflammation pourrait être une cause plutôt qu'une simple conséquence de la maladie.
Soutenant cette hypothèse, une analyse de randomisation mendélienne de l'échantillon UK Biobank a montré que l'IL-6 et la CRP sont probablement liées de manière causale à la dépression.
De plus, des niveaux périphériques élevés de CRP ont été trouvés en corrélation avec son niveau dans le système nerveux central, avec une forte corrélation entre la CRP plasmatique et la CRP dans le LCR. (13)
Le TNF-α est l'une des principales cytokines pro-inflammatoires.
Elle est produite par les cellules dendritiques et les macrophages, qui produisent pendant une infection aiguë l'IL-6 et l'IL-12. L'augmentation du TNF-α, de l'IL-6 et de l'IL-12 lors des épisodes dépressifs actuels illustre la nature systémique du statut inflammatoire, car elle montre une similarité avec la réaction immunitaire à une infection active. (13)
Plusieurs études sur l'IL-6 et la CRP/hsCRP ont trouvé des associations prédictives entre les niveaux de ces marqueurs et la réponse au traitement. Les études ont montré que les niveaux de base étaient associés à une meilleure réponse aux composés aux caractéristiques anti-inflammatoires connues, tels que l'infliximab et la kétamine.
De plus, différents sous-types de trouble dépressif majeur montrent des différences dans leurs profils inflammatoires, comme l'IL-6 et l'IL-1β pour la dépression mélancolique et la CRP pour la dépression non mélancolique. (14)
Des études ont également montré qu'une inflammation accrue chez les enfants et les adolescents est associée à une plus grande dépression future. Les preuves suggèrent que les cytokines inflammatoires dans le cerveau peuvent modifier la structure et la fonction du cerveau en altérant la neurotransmission, l'hippocampe, l'axe hypothalamo-hypophyso-surrénalien et la fonction du système sympathique.
Cela peut entraîner des changements cognitifs et conduire à des symptômes dépressifs. (15)
Ces résultats confirment que la dépression aiguë est un état pro-inflammatoire et soutiennent l'hypothèse que les élévations des marqueurs inflammatoires dans la dépression sont dues à un déplacement vers la droite de la distribution des marqueurs immunitaires. (13)
Et ils montrent une association bidirectionnelle entre la dépression et les états pro-inflammatoires qui est détectable tôt dans le cours de la vie. (15)
5. Biodisponibilité
Pour qu'un composant alimentaire soit considéré bénéfique pour la santé, il doit être biodisponible in vivo.
Nous observons une haute biodisponibilité du nitrate alimentaire inorganique dans la betterave rouge et des rapports indiquent une absorption proche de 100 % après digestion. (1)
Comme la réduction du nitrate en nitrite est médiée par des bactéries salivaires spécifiques, cracher la salive ou utiliser des traitements antibactériens oraux, comme un bain de bouche dentaire, peut diminuer la conversion nitrate-nitrite. (1)
L'étendue de l'absorption des bétalaïnes est moins claire. La mesure dans laquelle les bétalaïnes sont métabolisées et transformées structurellement en métabolites secondaires reste à caractériser, mais doit être prise en compte lors de l'examen de leur biodisponibilité. (1)
Des études suggèrent que certains composés actifs de la betterave sont perdus ou peut-être dégradés lors de la cuisson et du traitement. Conceptuellement, le traitement thermique, l'exposition à des agents bactériens, l'acidification, les conditions de stockage et le traitement en atmosphère modifiée pourraient affecter la composition phytochimique. (3)
Plusieurs facteurs impactent négativement la stabilité des bétalaïnes, notamment la température élevée, la lumière, l'oxygène, les pH extrêmes, les ions métalliques et une forte activité de l'eau.
Surtout, la dégradation thermique représente un grand défi pour travailler avec des produits à base de bétalaïnes. Les bétacyanines perdent leur stabilité au-dessus de 60°C, tandis que les bétaxanthines le font déjà au-dessus de 40°C. La température ambiante semble offrir une plus grande stabilité pour les produits à base de bétalaïnes, pendant le stockage.
En termes de pH, les bétalaïnes sont généralement stables dans une plage de 3 à 7. Les conditions alcalines les affectent négativement.
Le principal défi pour l'application des bétalaïnes dans l'industrie est leur instabilité face à ces facteurs environnementaux.
Les techniques d'encapsulation et d'adsorption sont des alternatives prometteuses pour surmonter ces limitations et améliorer la stabilité des composés bioactifs. (7)
Les facteurs améliorant la stabilité des bétalaïnes incluent l'acide ascorbique, l'isoascorbique, les agents chélateurs comme l'acide citrique et l'EDTA. De plus, la ß-cyclodextrine et la glucose oxydase pourraient être efficaces en absorbant l'eau libre et en éliminant l'oxygène dissous. (12)
Les dérivés de bétanine générés pourraient également avoir une forte influence sur les bioactivités des produits de B. vulgaris et peuvent être utilisés pour diverses applications alimentaires avec de nouveaux potentiels promoteurs de santé et des propriétés colorantes. (12)
Des études ont montré un taux d'absorption plus faible, dû à un transport épithélial moindre, des bétalaïnes de la betterave rouge comparé à celles provenant d'autres sources, comme le fruit de figue de Barbarie. Un travail récent suggère que ces taux d'absorption plus faibles sont causés par des différences dans la matrice alimentaire. Cela suggère que la biodisponibilité de la bétanine peut être plus faible après consommation de betterave comparée à d'autres sources de bétanine. (3)
Bien que les bétalaïnes aient des preuves d'efficacité biologique in vivo, elles semblent avoir une biodisponibilité très faible en général, ce qui pourrait affecter leur potentiel thérapeutique. Il est donc essentiel de considérer que les interactions entre les substances constituant la matrice naturelle peuvent influencer la biodisponibilité des bétalaïnes de la betterave rouge. (7)
Une étude in vitro utilisant des cellules Caco-2 a montré que l'indicaxanthine et la bétanine sont absorbées à travers l'épithélium intestinal mais de manière différente. Alors que l'indicaxanthine suit une voie sans dépendre des transporteurs membranaires, la bétanine en dépend, ce qui réduit son absorption. L'absorption de l'indicaxanthine est plus efficace et sa biodisponibilité est plus élevée. L'absorption de l'indicaxanthine n'était pas affectée par la matrice alimentaire, contrairement à la bétanine. (7)
Une étude sur des volontaires humains a montré que les bétalaïnes atteignaient un pic dans le plasma après la première semaine de consommation de jus de betterave fermenté et dans l'urine après la deuxième semaine de consommation. Cela pourrait suggérer que les bétalaïnes subissent possiblement une biotransformation séquentielle. (7)
Une autre étude a observé qu'une grande proportion de bétacyanines de la betterave subissaient une fragmentation, incluant la déglucosidation et la décarboxylation, dans le tractus gastro-intestinal. De plus, il semble que diverses bactéries intestinales soient impliquées dans la transformation intestinale, ce qui pourrait entraîner une grande variation individuelle. (7)
6. Conclusion
Des preuves in vivo et in vitro démontrent que les bétalaïnes peuvent réduire l'inflammation. Comme elles ciblent avec succès différentes voies du processus inflammatoire, elles présentent un potentiel dans le traitement de diverses maladies liées aux pathophysiologies inflammatoires, telles que le SCI.
D'après les données collectées, la betterave semble être un aliment promoteur de santé avec divers effets bénéfiques. Bien que les données soient prometteuses, nous devons encore explorer via de larges études cliniques l'effet de la betterave rouge sur les maladies inflammatoires chroniques comme le SCI, l'arthrite, etc. Néanmoins, les données collectées indiquent fortement que la supplémentation en betterave est une intervention diététique économique, puissante et naturelle en milieu clinique.
Concernant la biodisponibilité, il semble essentiel de créer un produit encapsulé pour la supplémentation sous un processus de production rigoureusement contrôlé, notamment en ce qui concerne la chaleur appliquée pendant la production. Il semble également très important d'évaluer les facteurs pouvant affecter l'absorption de manière positive ou négative et d'essayer de les exclure ou de les ajouter au processus de supplémentation.
Si le produit est préparé correctement sous des conditions strictes et administré au patient de manière appropriée, je vois une grande possibilité dans la supplémentation en bétalaïnes en milieu clinique, ce qui pourrait impacter et influencer la médecine moderne de manière durable, car nous pourrions traiter la cause de la maladie, pas seulement les symptômes, et aussi la prévenir de manière économique et absolument sans risque.
La betterave rouge contient également des FODMAPs, qui peuvent augmenter les symptômes chez certains sous-groupes de SCI, mais il est discutable que la quantité contenue dans un extrait de betterave rouge ait un effet sur les symptômes du SCI. Cependant, il pourrait être bénéfique d'évaluer le potentiel des co-suppléments pour faciliter la digestion et améliorer l'absorption des composés bioactifs.
De plus, il pourrait y avoir un domaine potentiel pour prévenir les troubles de santé mentale ou réduire les symptômes.
La principale raison du fort potentiel de la supplémentation en betterave est l'absence de médicaments permettant de traiter avec succès les troubles inflammatoires chroniques et de les prévenir. Jusqu'à présent, il n'existe que peu ou pas de possibilités de traiter la cause sous-jacente ou les mécanismes de ces maladies. Habituellement, la thérapie vise à réduire les symptômes de manière plus ou moins efficace.
Alors que l'incidence des troubles de santé mentale et d'autres troubles inflammatoires comme le SCI continue d'augmenter, suscitant un intérêt accru pour une nutrition et une médecine durables et naturelles, il semble être le moment idéal pour proposer des solutions prometteuses aux besoins médicaux d'un certain pourcentage de la population humaine.
7. Sources
Les bénéfices potentiels de la supplémentation en betterave rouge sur la santé et les maladies, Clifford et al., Nutrients avril 2015, doi: 10.3390/nu7042801
L'impact de la matrice des produits de betterave rouge et la variabilité interindividuelle sur la biodisponibilité des bétacyanines chez l'humain, Wiczkowski et al.,
La biodisponibilité plasmatique du nitrate et de la bétanine de Beta vulgaris rubra chez l’homme, Clifford et al., Eur J Nutr. fév. 2016, doi : 10.1007/s00394-016-1173-5
Physiopathologie du syndrome de l’intestin irritable, Holtmann et al., The Lancet, octobre 2016, DOI : 10.1016/S2468-1253(16)30023-1
Le rôle de l’inflammation dans le syndrome de l’intestin irritable (SII), Qin Xiang Ng et al., J Inflamm Resp., sept. 2018, doi : 10.2147/JIR.S174982
La consommation de jus de betterave a influencé positivement le microbiote intestinal et l’inflammation mais n’a pas amélioré les résultats fonctionnels chez les adultes atteints de COVID long : un essai contrôlé randomisé pilote, Calvani et al., Clinical Nutrition, déc. 2024
Bétalaïnes : une revue narrative sur les mécanismes pharmacologiques soutenant le potentiel nutraceutique pour des bienfaits sur la santé, Martinez et al., Foods, nov. 2024, https://doi.org/10.3390/foods13233909
Vésicules dérivées des mitochondries et profils inflammatoires d’adultes atteints de COVID long supplémentés en jus de betterave rouge : analyse secondaire d’un essai contrôlé randomisé, Marzetti et al., Int J Mol Sci., janv. 2025, doi : 10.3390/ijms26031224
INFLUENCE DE L'EXTRAIT RICHE EN BÉTALAÏNES SUR LA RÉDUCTION DE L'INCONFORT ASSOCIÉ À L'OSTEOARTHRITE, Pietrzkowski et al., 2007, https://scholar.google.com/scholar_lookup?journal=New. Med.&title=Influence of betalin-rich extracts on reduction of discomfort associated with osteoarthritis&author=Z. Pietrzkowski&author=B. Nemzer&author=A. Spórna&author=P. Stalica&author=W. Tresher&volume=1&publication_year=2010&pages=12-17&
(10) Application thérapeutique des bétalaïnes : une revue, Madadi et al., Plants sept. 2020, doi : 10.3390/plants9091219
(11) “Battre” le rhume : la supplémentation en jus de betterave améliore le flux sanguin périphérique, la fonction endothéliale et le statut anti-inflammatoire chez les personnes atteintes du phénomène de Raynaud, Shepherd et al., J Appl Physiol., juil. 2019, doi : 10.1152/japplphysiol.00292.2019
(12) Déshydrogénation des bétacyanines dans des extraits chauffés riches en bétalaïnes de betterave rouge (Beta vulgaris L.), Sutor-´Swiezy et al., Int J Mol Sci., janv. 2022, doi : 10.3390/ijms23031245
(13) Marqueurs inflammatoires dans la dépression : une méta-analyse des différences moyennes et de la variabilité chez 5 166 patients et 5 083 témoins, Osimo et al., juil. 2020, Brain Behav Immun., doi : 10.1016/j.bbi.2020.02.010
(14) Marqueurs inflammatoires et résultats du traitement dans la dépression résistante au traitement : une revue systématique, Yang et al., oct. 2019, Journal of affective disorders, https://doi.org/10.1016/j.jad.2019.07.045
(15)Dépression et inflammation chez les enfants et les adolescents : une méta-analyse, Colasanto et al., déc. 2020, Journal of Affective Disorders, https://doi.org/10.1016/j.jad.2020.09.025
(16)Différences entre la dépression adolescente et les témoins sains dans les biomarqueurs associés aux processus immunitaires ou inflammatoires : une revue systématique et une méta-analyse, Li et al., fév. 2025 Psychatry Investig., doi : 10.30773/pi.2024.0295
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